树蛙告诉你，如何给未来的另一半留下深刻的印象
为方便读者更好地掌握本期内容，开篇先介绍一个专有名词——工作记忆（working memory）。工作记忆是一种对信息进行暂时加工和贮存的容量有限的记忆系统，在许多复杂的认知活动中起重要作用。评估一种动物工作记忆时长的经典方法是空间延迟反应任务，即要求动物在短暂的延迟中记住隐藏在两个或多个盖子下的食物的位置。
图1. 空间延迟反应任务。第一步，让猴子看到食物放入一个凹槽中。然后，盖住两个凹槽并放下遮挡屏幕。一段时间（可控制）过后，升起屏幕，让被试选择。（图片来源：引自文献Upright and Baxter 2020）
请记住以上知识点，这对于你了解蛙类如何找对象并从中受到启发（其实也不一定）大有裨益。
复杂鸣声信号的工作记忆更久
让我们首先从南美泡蟾（Physalaemus pustulosus）说起。先来听音频：
图2. 鸣叫的雄性泡蟾
（上述音频和图片均来源于the Ryan Lab）
南美泡蟾的鸣声十分特别，通常由一声抱怨的哀鸣“哼~”（whine音节）和若干声“咔-咔”（chuck音节）形成组合鸣叫，或者单独发出哀鸣“哼~”（chuck音节不会单独发出）。
图3. 泡蟾的组合鸣叫（whine + 3chucks）（图片来源：引自文献Akre and Ryan 2010）
与简单的哀鸣相比，雌泡蟾更青睐“哼~”加“咔”的组合鸣叫。然而，组合鸣叫中chuck音节的数量并非越多越好。研究人员通过实验发现，当两边音箱分别播放whine + 1chuck和更复杂的whine + 3chucks时，雌泡蟾并没有选择偏好。问题来了，既然在吸引雌性方面不占优势，雄泡蟾为何会发出whine + 3chucks这种如此复杂的鸣声呢？
为了揭示whine+3chucks这一复杂鸣叫信号存在的意义，2010年，Akre和Ryan使用类似空间延迟反应测试的方法测量了泡蟾对不同复杂性鸣声信号的工作记忆时长。结果表明：更复杂的鸣声信号（whine + 3chucks）的工作记忆比简单鸣叫（whine + 1chuck）的更长，也就是说更复杂的鸣声信号会给雌蛙留下更深刻的印象。这或许便是雄蛙发出whine + 3chucks这种如此复杂的鸣声的原因。
图4. 与简单鸣叫（whine + 1chuck，白框）相比，雌泡蟾对复杂鸣叫（whine + 3chucks，黑框）的工作记忆更久（图片来源：引自文献Akre and Ryan 2010）
多模通讯，一种全方位呈现自己的方式
在求偶过程中，除了鸣叫，蛙类往往还会通过其他方式谋得心上人的芳心。例如，雄蛙在鸣叫时，膨胀的声囊不仅可以扩大声音，同时可以向雌蛙传递视觉信息。
这种整合声音通讯、视觉通讯、化学通讯和触觉通讯等多种感觉系统进行通讯的能力，被称为多模通讯（multimodal communication）。近年来，多模通讯逐渐成为行为学研究的热点，其中多模信号的进化机制是多模通讯研究的核心问题。尽管有许多证据表明，与单模信号相比，雌性更喜欢多模求偶信号，然而背后的机制仍不清楚。
图5. 动物的多模通讯
（图片来源：引自文献Halfwerk et al. 2019）
为解决这一问题，科学家开始了探索。从对南美泡蟾的观察发现，虽然雄性合唱可以持续很长时间，但通常会有间歇。如果在鸣叫间歇期，雌性仍能记住雄性的求偶信号，无疑将大大缩短雌性的配偶评估时长，进而降低捕食风险。因此，科学家猜测：在雄性合唱的间歇期，雌性仍能记住复杂的求偶信号，比如视听多模信号。
图6. 泡蟾的合唱鸣叫是间歇性的（图片来源：引自文献Akre and Ryan 2010）
为了验证上述猜测，研究人员以锯腿原指树蛙（Kurixalus odontotarsus）为实验对象，开展了一系列实验。
图7. 雄性锯腿原指树蛙广告鸣叫的波形图（上）和鸣叫时膨胀的声囊（下）（图片来源：引自文献Zhu et al. 2021）
（锯腿原指树蛙鸣叫视频 朱弼成拍摄）
为锯腿原指树蛙打造专属影院
这可能是锯腿原指树蛙待遇最高的时候了，为使实验顺利进行，研究人员为其打造了“专属影院”。实验场地为一个150 × 150 cm隔音房，为了保证被试能同时看到两个显示器上的视频，雌蛙释放位置与两个视听刺激播放装置形成距离100 cm的等边三角形（如图8所示）。在实验前，先用一个直径12.8 cm的透明半球罩住雌蛙（罩子四周有许多小孔，因此透明的罩子不会影响声音和视觉信号的传递）。
图8. 视听多模信号回放实验场地示意图（俯视）（图片来源：引自文献Zhu et al. 2021）
为实现视听刺激的可编程控制和视听刺激间的精确切换，研究人员专门研制了一套视听整合刺激播放装置（如图9所示）。该装置包括控制系统（一台笔记本电脑）、连接系统（视频传输线、音频传输线、HDMI 分配器）和刺激呈现系统（两对音箱和显示器）。
实验用音箱播放雄蛙鸣声，用液晶显示器呈现视觉刺激（动态鸣囊）。笔记本电脑控制实验刺激的播放，声音信号通过音频线传送至两个音箱（一个音箱播放左声道声音，另一个播放右声道声音），视频画面则通过 HDMI分配器投放到两个液晶显示屏。
图9. 视听多模整合刺激播放系统（是不是有家庭影院那味了）（图片来源：引自文献Zhu et al. 2021）
相较于南美泡蟾的实验，此实验在工作记忆测量方面更为细致。测量主要包括适应、刺激、延时、选择4个阶段。
首先是适应阶段，两个播放装置轮流播放相同的4音节广告鸣叫，时长60 s；其次是刺激阶段，一个装置播放4音节广告鸣叫，另一个装置随机播放5音节广告鸣叫或视听多模信号，时长60 s；然后是延时阶段，时长0 s / 15 s / 30 s / 45 s / 60 s / 120 s不等，该阶段两个装置均不呈现刺激；最后是选择阶段，两个播放装置轮流播放相同的4音节广告鸣叫，提起塑料半球，释放雌蛙，让其选择，时长10 min。
图10. 锯腿原指树蛙工作记忆的测试过程（“4A”代表4音节广告鸣叫；“耳朵”代表声音信号；“眼睛”代表视觉信号，即伸缩的动态鸣囊）（图片来源：朱弼成绘制）
经过一段延时处理后，大多数雌蛙选择之前（即刺激阶段）播放过目标刺激（比如视听多模信号）的音箱。也就是说，这段延时在该刺激的工作记忆时长内，雌性能够记住目标刺激。
雄蛙“表白”花样越多成功率越高
除此之外，蛙类鸣囊的颜色和形态是否会产生影响也引起研究人员的重视。形形色色的鸣囊让人叹为观止的同时，也让人疑惑：这些“花里胡哨”的鸣囊，难道仅仅起到扩大声音的作用吗？
图11. 蛙类形形色色的鸣囊（图片来源：引自文献Starnberger et al. 2014）
为此，研究人员设计了两组实验。在第一组实验中，一边用音箱呈现单纯的声音信号，另一边用屏幕呈现单纯的动态视觉信号（伸缩的鸣囊），观察雌蛙的选择行为。结果发现，超过80%的雌性锯腿原指树蛙偏好单纯的声音信号。
第二组实验则一边用音箱呈现单纯的声音信号，另一边用音箱和屏幕同步呈现视听多模信号（声音+伸缩的鸣囊），观察雌蛙的选择行为。结果发现：超过73%的雌性锯腿原指树蛙偏好视听多模信号。
由此可见，鸣声信号是锯腿原指树蛙进行求偶的主要方式，动态视觉信号具有“锦上添花”的作用——求偶的花样越多，越受雌性青睐。貌似，越花里胡哨越好。（你学会了吗？）
图12. 视听多模信号更受雌蛙青睐
（图片来源：朱弼成拍摄）
此外，在15 s或30 s的安静处理后，当两边装置开始播放相同的4音节广告鸣叫时，雌性更倾向于选择之前播放多模信号的一边，而对之前播放单模声音信号的一边没有偏好（图13）。以上结果表明，多模信号能让雌蛙记得更久。
图13. 在不同的延时处理后，雌性选择之前播放单模或多模信号音箱的比例（白色方框代表4音节广告鸣叫，灰色方框代表5音节广告鸣叫，黑色方框代表视听多模信号）（图片来源：引自文献Zhu et al. 2021）
研究人员进一步测量了安静处理45 s / 60 s / 120 s后，雌性选择之前播放多模信号音箱的比例。结果发现安静处理30 s雌性仍然偏好之前播放多模信号的音箱，但在45 s后达到随机水平（50%），表明雌蛙对视听多模信号的工作记忆在30-45 s之间。
图14. 雌性选择之前播放多模信号音箱的比例随安静处理时间的增长而下降（白色方框代表4音节广告鸣叫，黑色方框代表视听多模信号）（图片来源：引自文献Zhu et al. 2021）
同时，研究人员测量并比较了单模刺激组和多模刺激组的雌性偏好强度（preference strength）和选择用时（latency to choice），发现两组在偏好强度和选择用时上均没有差异。该结果表明单模刺激组和多模刺激组工作记忆时长的差异不受被试动机水平的影响。
图15. 雌性对单模刺激组和多模刺激组的动机水平：（a）雌性偏好强度测试；（b）雌性选择时长（图片来源：引自文献Zhu et al. 2021）
最后，通过分析雄性锯腿原指树蛙自然合唱的录音，研究人员发现雄蛙合唱鸣叫的平均间隔是27 s。雌蛙对视听多模信号的工作记忆在30-45 s之间，因此在大部分的合唱间歇期，雌蛙能记住雄性发出的视听多模信号。
图16. 锯腿原指树蛙合唱鸣叫间隔（左）和鸣叫时长（右）（图片来源：引自文献Zhu et al. 2021）
敲黑板，划重点
跳出复杂的实验过程，我们来总结下研究的主要发现：
（1）与单模信号相比，雌蛙更偏好多模信号；
（2）与单模听觉信号相比，多模信号能够产生更长的工作记忆；
（3）多模信号的工作记忆包含了大部分的合唱间歇期。
这些结果支持了以下假设：多模信号比单模信号在引起雌性反应方面更有效，因为它们能提高雌性的工作记忆时长，这使雌性在合唱间歇期能更有效地找到潜在配偶。该研究强调，不仅要考虑多模信号如何影响信号的吸引力，而且要考虑一旦多模信号停止，这种影响是如何保持的。
尽管多模信号在性选择中的功能已被广泛研究，但雌性为何偏好多模信号而非单模信号，以及多模信号如何从记忆的层次影响配偶选择仍不清楚。信号备用假说（不同感官信号成分表达完全相同的信息）和多重信息假说（不同感官信号组分传递完全不同信息，导致整体信息量增加）都过分关注发送者的信息编码，而忽视了接收者的记忆和感知过程。
此外，膨胀的声囊与声学线索相结合时，会更大程度地增加工作记忆，这可能解释了为什么许多雄蛙不顾捕食风险选择在一些显眼的位置鸣叫——在显眼的地方鸣叫可以更好地展示多模信号。（所以爱情总是有风险的）
总之，该研究为多模求偶信号的功能提供了一个崭新的视角。不仅提供了雌性对多模信号工作记忆增加的证据，而且还显示了这种增加的生物学意义，以及它可能为繁殖的雌性提供的好处。雌性对多模信号的工作记忆包含了大部分的合唱间歇期，这表明多模信号可能对雌性有利，因为它使雌性即使在合唱间歇期也能记住雄性。该研究为解释雌性为何喜欢多模求偶信号提供了一个新假说——记忆时长增加假说（memory‐duration increase hypothesis）。
图17. 锯腿原指树蛙通常喜欢在比较显眼的位置鸣叫
（图片来源：朱弼成拍摄）
那么，这个实验对我们找对象有何启发呢？其实，人类对多感官刺激的感知可以积极影响信号检测和记忆。雄蛙发出多模信号可以增强雌蛙的工作记忆，类似于人类利用多感官学习来提高记忆力。如果想给心动的Ta留下一个美好的初印象，记得综合在颜值、声线、气味各方面包装下自己。当然，能不能把“好印象”转变成“有对象”，可能还得看缘分和造化。
该研究得到国家自然科学基金项目、中国科学院青年创新促进会项目和中国科学院“西部之光”项目的资助
参考文献：
[1] Akre, K. L., & Ryan, M. J. (2010). Complexity increases working memory
for mating signals. Current Biology, 20, 502-505.
[2] Halfwerk, W., Varkevisser, J., Simon, R., Mendoza, E., Scharff, C., & Riebel, K. (2019). Toward testing for multimodal perception of mating signals. Frontiers in Ecology and Evolution, 7, 124.
[3] Starnberger, I., Preininger, D., & Hödl, W. (2014). From uni-to multimodality: Towards an integrative view on anuran communication. Journal of Comparative Physiology A, 200(9), 777-787.
[4] Upright, N. A., & Baxter, M. G. (2020). Effect of chemogenetic actuator drugs on prefrontal cortex-dependent working memory in nonhuman primates. Neuropsychopharmacology, 45(11):1-7.
[5] Zhu, B., Zhou, Y., Yang, Y., Deng, K., Wang, T., Wang, J., Tang, Y., Ryan,
M. J., & Cui, J. (2021). Multisensory modalities increase working memory for mating signals in a treefrog. Journal of Animal Ecology, 2021. doi: 10.1111/1365-2656.13465
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